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International bekannt wurde Metcalf ab 1988 vor allem durch ihre Rolle der Jackie Harris in der Comedyserie Roseanne. Für diese Rolle wurde sie 1992, 1993 und 1994 mit dem Emmy in der Kategorie „Beste Nebendarstellerin in einer Comedy-Serie“ ausgezeichnet. Nach dem Ende der Serie hatte sie 1997 einen markanten Auftritt als überdrehte Reporterin im Horrorfilm Scream 2.
Ihre Gastrollen der Cora in Monk und der Carolyn Bigsby in Desperate Housewives wurden 2006 und 2007 mit je einer weiteren Emmy-Nominierung belohnt. Seit 2007 trat sie in 14 Episoden der Fernsehserie The Big Bang Theory als Sheldons Mutter auf.
Für ihre Rolle der Marion McPherson in Greta Gerwigs Tragikomödie Lady Bird wurde sie 2017 mit zahlreichen Preisen als Beste Nebendarstellerin ausgezeichnet. Im gleichen Jahr stand sie für eine neunteilige Neuauflage von Roseanne erneut als Jackie Harris vor der Kamera und ist in dieser Rolle im Ableger "The Conners" zu sehen, von der bisher 6 Staffeln produziert wurden.
Neben ihren Engagements für Kino- und Fernsehproduktionen übernahm sie weiterhin auch Rollen in Theaterproduktionen.
Metcalf war von 1983 bis 1992 mit ihrem Steppenwolf-Kollegen Jeff Perry verheiratet. Aus der Ehe ging die Schauspielerin Zoe Perry hervor. Ab 1993 war Metcalf mit Matt Roth liiert, den sie bei den Dreharbeiten zu Roseanne kennengelernt hatte. Das Paar, das drei gemeinsame Kinder hat, trennte sich 2008. Die von Roth 2011 eingereichte Scheidung erfolgte im Mai 2014.