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Fu uno dei più grandi ciclisti di tutti i tempi. Professionista dal settembre del 1953 (a soli 19 anni) al 1969 con 205 vittorie.
Viene considerato dagli esperti uno dei più forti cronoman della storia del ciclismo, essendosi messo in luce fin dal giorno che, ancora diciannovenne, partecipò nel settembre 1953 al Grand Prix des Nations, gara di 140 km a cronometro, e vinse con più di 6 minuti di vantaggio sul secondo classificato. Egli fece sua ben nove volte (le prime sei consecutivamente, dal 1953 al 1958) questa prova, che allora era considerata un informale campionato del mondo a cronometro. In tutto, ha vinto nella sua carriera ben 60 prove a cronometro contro avversari tra i più qualificati.
La sua evidente potenza nel mulinare i lunghi rapporti è stata alla base di molte delle 26 vittorie nelle gare a tappe che fanno parte del suo bottino. È indubbia la sua caratteristica di corridore tattico, e talvolta poco spettacolare, che gli ha consentito di vincere più volte nei grandi Giri. Egli in genere ha costruito le sue maggiori vittorie con una costante supremazia, a volte schiacciante, nelle tappe a cronometro. Tuttavia spesso ha vinto o ha fatto registrare grandi performance anche in tappe di montagna molto selettive, per cui in definitiva la sua arma migliore è stata la sua regolarità su tutti i terreni. Miguel Indurain è forse il ciclista che più si è approssimato al suo profilo nei decenni successivi.
La sua specializzazione nelle gare a tappe ha frenato la ricerca della vittoria nelle classiche di un giorno, cosicché soltanto le prestigiose classiche Gand-Wevelgem, Liegi-Bastogne-Liegi e Bordeaux-Parigi fanno spicco nel suo palmarès. Anquetil nel 1956 lanciò la sfida al record dell'ora di Fausto Coppi. La prima volta fallì, ma al secondo tentativo diventò primatista con km 46,159. Anquetil fu a sua volta superato qualche mese più tardi da Ercole Baldini, con km 46,393. Non essendo un velocista, non conquistò mai la maglia di campione del mondo, anche se ci andò vicino nel 1966, anno in cui arrivò secondo battuto dal tedesco Rudi Altig. Fu decorato con la Legion d'Onore il 5 ottobre dello stesso anno.
Erede di Louison Bobet, fu antagonista di Fausto Coppi, ormai anziano, e di Charly Gaul e Federico Bahamontes, specialisti della salita. A cavallo degli anni sessanta, la sua popolarità dovette fare i conti con corridori più spettacolari provenienti dall'Italia, Francia e Belgio, come Ercole Baldini, André Darrigade e Rik Van Looy. Suo grande rivale in Francia è stato Raymond Poulidor, "l'eterno secondo", con il quale ha intavolato memorabili duelli. Quello più famoso e drammatico ebbe luogo al Tour del 1964, che vide Anquetil prevalere su Poulidor dopo alterne vicende, per soli 55".
Importantissimo fu il suo sodalizio con Raphaël Géminiani, un grande campione degli anni cinquanta, che in qualità di direttore tecnico lo seguì dal 1962 al 1969, illuminandolo nelle tattiche di gara e nelle scelte della carriera. Forse avrebbe potuto cogliere ancora più successi, ma era incline alle distrazioni e agli eccessi: certamente non lo agevolarono una vita privata piuttosto movimentata e abitudini alimentari molto diverse da quelle abitualmente adottate dagli sportivi. Finita la carriera da ciclista, è stato commissario tecnico della nazionale francese ai mondiali. Un cancro allo stomaco mise fine prematuramente alla sua vita. Jacques Anquetil morì nel 1987 e venne sepolto nel cimitero di Quincampoix.